Theudebert wurde 532 von seinem Vater mit der Eroberung der südaquitanischen civitates, die die Goten nach dem Tode Chlodwigs zurückgewonnen und im Frieden mit den Franken behauptet hatten, beauftragt. Theudeberts Feldzüge, an denen vorübergehend auch Chlothars Sohn Gunthari beteiligt war, führten in den Jahren 532 und 533 zu einem vollen Erfolg. Der Königs-Sohn stieß bis in die Narbonensis und sogar in die ostgotische Provinz vor; über Aquitanien hinaus eroberte er Lodeve, Uzes und das Alais, einen Teil des Territoriums von Nimes; Plätze der Narbonensis, von denen allerdings Lodeve nach 533 wieder verloren ging.
Nach dem Tode seines Vaters versuchten Childebert und Chlothar die Hand auch auf den Reichsteil von Reims zu legen. Aber Theudebert, der wohl gleichaltrig mit Chlothar war, zeigte sich ihnen gewachsen und behauptete das Erbe mit Hilfe der Großen seines Vaters. Childebert, der selbst keine Söhne hatte, vollzog bald eine Schwenkung auf die Seite des Neffen, den er 534 an der Aufteilung des Burgunder-Reiches beteiligte und schließlich sogar als seinen Erben adoptierte.
Bei der Teilung Burgunds erhielt er die nördlichen civitates: Avenches (-Lausanne), Octodurum - Sitten (das Wallis), Langres, Autun, Chalons sur Saone und wohl auch die von diesem Länderkomplex umschlossenen Gebiete von Nevers, Besancon, Genf und Tarantaise. Dieser Länderblock bildete eine Brücke zwischen der Francia des Reimser Reiches und seiner aquitanischen Exklave.
Gemeinsam mit seinen Oheimen griff er in Italien ein. Theudebert nahm im Gotenkrieg Justinians die Gelegenheit wahr, eigene Eroberungen in Italien zu machen. Anfangs schickte er Völker vor, die unter seiner Herrschaft standen: so vielleicht schon 537 Sweben (Bajuwaren?), die damals in die Provinz Venetien (Aquileia) einfielen, jedenfalls aber 538 Burgunder, die den Goten zur Rückeroberung Mailands verhalfen. 539 erschien er dann selbst an der Spitze eines Heeres, das sich sowohl gegen die Goten wie gegen die Kaiserlichen wandte und bis Genua vordrang. Eine Epedemie zwang den König zur Aufgabe des Feldzugs. Theudebert ließ jedoch Garnisionen in Ligurien (Provinz Mailand) zurück und schloß mit dem kaiserlichen Feldherrn Belisar einen Nichtangriffspakt.
Zwischen 540 und 545 festigte Theudebert seine Positionen nördlich der Alpen in der Raetia secunda (Provinz Augsburg) und den beiden norischen Provinzen (Ober- und Nieder-Österreich, Kärnten) bis zur Grenze Pannoniens. Um seine Südostflanke zu sichern, schloß er in diesen Jahren Bündnisse mit den Langobarden, die nach dem Tod Theoderichs des Großen in das einst römische Pannonien nördlich der Drau eingerückt waren, und ihren östlichen Nachbarn, den Gepiden. Das Langobardenbündnis wurde durch die Heirat des fränkischen Königs-Sohnes Theudowald mit Waldrada, einer Tochter König Wachos und Schwester Wisigards, bekräftigt. Die Verträge mit den Langobarden und Gepiden riefen großen Schrecken in Konstantinopel hervor, wo das Gerücht aufkam, Theudebert habe die Absicht, das Imperium auf dem Balkan anzugreifen. Das Gerücht wurde auch genährt durch das imperiale Auftreten Theudebalds, der durch die Prägung von Goldsolidi mit eigenem Bild ein kaiserliches Vorrecht verletzte und gemeinsam mit Childebert in Arles, der letzten kaiserlichen Hauptstadt Galliens, nach Art der Kaiser Zirkusspiele abhielt. Theudebert entsandte seine Heere jedoch nicht auf den Balkan, sondern nach Venetien, wo er um 545 die Terra ferma bis nach Treviso oder Vicenza besetzte. Auch jetzt vermied er die direkte Konfrontation mit dem Imperium. Dem Ostgoten-König Totila, der um ein Bündnis mit den Franken nachsuchte, gestand er einen Nichtangriffspakt zu.
Der mächtige König von Reims starb Ende 547, vor der byzantinischen Endoffensive in Italien.